PHOTOGENÈSE (biologie)

PHOTOGENÈSE (biologie)

Des bactéries, des champignons et des animaux très divers – les plus célèbres sont les noctiluques, les lucioles, les lampyres, et des crustacés, des céphalopodes et des poissons de profondeur – ont la faculté d’émettre de la lumière. Cette manifestation d’êtres vivants, dans l’obscurité de la nuit ou des profondeurs marines, est particulièrement étrange et fascinante. La fonction biologique du phénomène que l’on nomme photogenèse ou, de façon plus usuelle, bioluminescence commence à être connue grâce aux nombreuses expérimentations.

L’existence de cellules ou d’organes lumineux spécialisés représente la base structurale sur laquelle s’appuie le plus sûrement cette question fonctionnelle. Mais les organes lumineux, de types variés, sont irrégulièrement distribués dans le règne animal. La lumière émise, bien que toujours «froide» (c’est-à-dire qu’elle n’est pas accompagnée de déperdition calorique, comme dans une thermoluminescence), résulte de réactions chimiques dont on sait maintenant la diversité. Enfin, le rôle comportemental des émissions lumineuses reste souvent hypothétique ou énigmatique.

La bioluminescence, phénomène en quelque sorte «optionnel», pose donc d’emblée un problème évolutif exceptionnellement intéressant, sur lequel une conception finaliste n’a que peu de prise.

1. Principaux organismes lumineux

Le règne végétal et le règne animal comportent de nombreuses espèces lumineuses; on se bornera à commenter quelques exemples.

Végétaux

Des bactéries lumineuses saprophytes sont communes dans toutes les mers. Elles se développent aisément sur les cadavres de poissons, de divers invertébrés, et envahissent parfois des individus vivants (Amphipodes par exemple). D’autres espèces prolifèrent sur des viandes, charcuteries, etc., auxquelles elles confèrent une luminescence de surface diffuse et continue, déjà remarquée par Aristote. Ce sont aussi des bactéries qui illuminent les organes lumineux de certains Poissons et Céphalopodes; elles vivent en symbiose, dans de vivantes éprouvettes de culture.

La luminescence de feuilles et bois morts, éventuellement de racines, fruits, etc., phénomène qui se développe parfois sur des surfaces considérables en forêt tropicale humide, est due en général non à des bactéries, mais au mycélium lumineux de champignons. Quelques Basidiomycètes ont des carpophores lumineux: c’est le cas de divers polypores, armillaires, omphales, mycènes et, dans le bassin méditerranéen, de l’agaric de l’olivier (Pleurotus olearius ).

Invertébrés

Dans le domaine zoologique, on connaît des formes lumineuses depuis les Protozoaires jusqu’aux Poissons inclus, dans treize des vingt-cinq phylums majeurs.

Les Protistes lumineux appartiennent soit aux Radiolaires (exclusivement marins), soit aux Dinoflagellés marins. Lorsque les conditions écologiques sont favorables, ils peuvent former des populations considérables (marées rouges). Une perturbation mécanique telle que le brassage de l’eau par un bateau ou un poisson en nage stimule leur luminescence. Ce sont des Péridiniens, le plus souvent, qui rendent la mer «lumineuse», d’une constellation d’éphémères points brillants. Les noctiluques, qui atteignent 1 mm de diamètre, sont communes sur les rivages français. Depuis le mémoire classique que Jean-Louis de Quatrefages leur a consacré, en 1850, ces Dinoflagellés, dont la culture est possible en laboratoire, ont fait l’objet de nombreux travaux.

Les Cnidaires sont particulièrement riches en formes lumineuses, polypes comme méduses: la méduse Pelagia noctiluca , les Siphonophores sont des types pélagiques, tandis que divers Anthrozoaires comme Pennatula , Pteroides sont fichés dans les vases du plateau continental.

Les Annélides polychètes s’éclairent de bien diverses façons. En retournant des pierres découvertes par la marée, de nuit, on provoque souvent des saccades de lumière, provenant du panache de tentacules d’une petite Annélide, Polycirrus . Les Lagisca , fréquentes dans la zone de balancement des marées, ont le dos recouvert d’une double rangée de pièces plates comme des boucliers, facilement caduques, qui s’insèrent par l’intermédiaire d’un étroit pédoncule; on nomme «élytres» ces organes. Une excitation provoque l’illumination d’une portion bien délimitée des élytres; ce phénomène se propage ensuite d’avant en arrière. Les Chétoptéridés qui vivent enfouis dans des tubes sécrètent un mucus luminescent. En haute mer, les Tomopteris planctoniques portent, sous chacun de leur parapode nageur, un organe lumineux complexe. Les célèbres «vers de feu», ou palolos, sont des Syllidiens: leur bioluminescence n’apparaît que chez les formes nageuses, dites épitoques, au moment de la maturité génitale, et joue certainement un rôle dans la pariade sexuelle.

Hormis les Céphalopodes, il existe fort peu de Mollusques photogènes. Quelques espèces de Nudibranches, comme Tethys ou Phillirhoe , sont typiquement pélagiques. Chez les Gastéropodes pulmonés on connaît seulement deux espèces lumineuses: Latia neritoides , qui vit sous les pierres, dans les torrents de Nouvelle-Zélande, sécrète un mucus lumineux; Dyakia striata , Stylommatophore terrestre du Sud-Est asiatique, illumine rythmiquement, toutes les secondes environ, une zone ovalaire située à la partie antérieure de son pied, avec d’autant plus d’intensité que l’animal est plus jeune, car l’organe lumineux, l’un des massifs glandulaires du pied, régresse puis disparaît au moment de la maturité génitale. Le Lamellibranche Pholas vit dans les trous cylindriques qu’il fore dans les roches du littoral marin. Pline a admirablement décrit la pholade dactyle en forme de pouce, excellente à manger; dans l’obscurité, elle illumine la bouche du gourmet, d’où tombent des gouttes lumineuses.

Parmi les Céphalopodes, on estime que 57 p. 100 des Œgopsides et 11 p. 100 des Myopsides sont lumineux. Il s’agit presque toujours de formes de profondeur, fragiles, difficiles à capturer, jamais abondantes, et dont l’inventaire est toujours en cours. La diversité de leurs appareils à lumière est prodigieuse; Vampyroteuthis infernalis présente à lui seul trois types d’organes lumineux ou photophores: un semis de minuscules organes parsème le corps, des photophores composites nombreux ponctuent une aire dorsale, et enfin quatre grosses lanternes, situées latéralement, peuvent être occultées par une paupière mobile; Heteroteuthis dispar , que l’on voit parfois en surface dans le détroit de Messine, où remontent des masses d’eaux profondes, cache sa fuite derrière un nuage lumineux, sécrété par un organe interne. Les Œgopsides possèdent des photophores sphériques, disposés comme des perles de collier sur la tête, le manteau, les nageoires et parfois les bras.

Les Ostracodes Cypridina ont joué un rôle de premier plan dans les études de bioluminescence. Extrêmement abondants sur certaines côtes japonaises, ces crustacés gros comme une tête d’épingle sont aisés à capturer. Leur luminescence résiste à la dessiccation; pendant la dernière guerre, les officiers japonais étaient équipés d’un sachet de Cypridina secs. Une pincée, écrasée dans la paume de la main et humidifiée, émettait une lueur discrète mais suffisante pour lire une carte.

Des Crustacés Euphausiacés et des Décapodes lumineux (Sergestes ) appartiennent à la couche diffusante profonde (deep scattering layer ), repérable en mer par écho-sondage, dont on enregistre au crépuscule l’étrange migration verticale vers la surface. Les Euphausiacés constituent un chaînon alimentaire primordial: le krill des Scandinaves (Meganyctiphanes norvegica ) est la nourriture principale des baleines. Tous les Euphausiacés sont lumineux et portent dix photophores: six, symétriques, sur les pédoncules oculaires et sur deux pattes thoraciques, et quatre, médians, sur la face ventrale de segments abdominaux. Les photophores du corps sont mobiles et leur lumière est intermittente. Les Décapodes portent aussi des photophores complexes. Il y en a plus de 150 sur certains Sergestes ; d’autres espèces émettent des nuages de substance lumineuse.

Les Coléoptères lumineux sont d’apparence variée. Les larves et les femelles adultes, elles aussi larviformes, des Phengodes américains portent, sur chacun de leurs segments, deux taches latérales et une bande dorsale, constamment lumineuses. Examinées de près, ces zones se résolvent en un semis de points, qui sont des cellules lumineuses géantes. Les mâles ailés ne sont pas photogènes. Les Diplocladon femelles du Sud-Est asiatique ont la même disposition métamérique des taches lumineuses. Les vers luisants, ou lampyres, bien connus en Europe, portent deux plaques, souvent nommées lanternes, situées sur la face ventrale de deux segments abdominaux, chez les larves et les femelles; leur lumière attire les mâles ailés. Les lucioles, mâles et femelles, sont généralement ailées et pourvues de lanternes. Elles émettent des signaux brefs, les éclairs ou flashes, dont les caractéristiques sont rigoureusement spécifiques et le rôle, dans la pariade sexuelle, bien démontré. Certaines lucioles (Pteroptyx , Luciola du Sud-Est asiatique: Malaisie, Thaïlande, Bornéo et Nouvelle-Guinée) se réunissent par centaines sur un arbre et, la nuit durant, émettent des éclairs rythmés en parfait synchronisme.

Quatre genres lumineux seulement sont connus parmi les Diptères. Les larves de Bolitophila (Arachnocampa ) luminosa font la célébrité de certaines grottes de Nouvelle-Zélande dont elles constellent les parois. La larve de Platyura luit, suivant un très curieux rythme horaire, dans les Appalaches. Deux autres Mycétophilides sont connus, l’un de Scandinavie, l’autre de Nouvelle-Guinée.

Le plus célèbre Prochordé lumineux est le pyrosome, dont les colonies en manchon, pélagiques, transparentes, émettent, à la suite d’une excitation mécanique ou lumineuse, une lumière bleue qui est l’une des plus intenses de la bioluminescence.

Vertébrés

C’est peut-être dans la classe des Poissons Téléostéens que la diversité des réalisations est la plus saisissante. Les Stomiatoïdés, super-famille en pleine évolution, comprennent des formes typiquement bathypélagiques et toutes lumineuses. Les photophores sont fondamentalement ventraux, métamériques. Dans le cas des Myctophiidés, les photophores dessinent sur les flancs une constellation de forme spécifique. Chez certaines espèces, il existe en outre des plaques lumineuses qui se développent différemment suivant le sexe et la maturité génitale. Les Cératidés sont munis d’un organe lumineux globulaire, l’escha , appendu au bout d’un long filament pêcheur qui est un rayon hypertrophié et déplacé de la nageoire dorsale. Cet appareil oscille devant l’énorme cavité buccale des femelles. Les mâles nains, qui vivent en parasites, accrochés à plusieurs sur une femelle, ne sont pas lumineux. Les Leiognathidés abondent dans les eaux tropicales peu profondes, les lagunes, les mangroves. Il faut les disséquer pour voir l’organe lumineux interne, en anneau, qui sertit l’œsophage. Les Anomalops et les Photoblepharon , genres très voisins, vivent tous deux dans la mer de Banda, en Indonésie. Leurs énormes photophores sous-oculaires sont contrôlés par des mécanismes tout à fait différents chez les deux genres.

Cette série restreinte d’exemples suffit à montrer la diversité des animaux photogènes, et la difficulté de leur classification. Le degré de complexité des organes lumineux, leur localisation anatomique et leur type de fonctionnement n’ont apparemment aucun rapport avec la hiérarchie zoologique. Si des groupes entiers, comme les Plathelminthes, les Aschelminthes, les Brachiopodes, les Arachnides et tous les Vertébrés supérieurs (Batraciens, Sauropsidés, Mammifères), sont dépourvus d’espèces lumineuses, d’autres, comme les Téléostéens, groupent côte à côte des formes radicalement différentes, ne serait-ce que par la position anatomique des organes émetteurs.

La bioluminescence ne peut pas être considérée uniquement comme une adaptation à la vie dans l’obscurité. Parmi les éléments faunistiques ramenés par un chalut bathypélagique, les individus lumineux sont majoritaires, mais non les espèces. Et on connaît maintes formes lumineuses vivant en surface ou à de faibles profondeurs. Les cavernicoles, dont les adaptations biologiques sont généralement si semblables à celles que présente la faune abyssale, ne comportent qu’une seule espèce lumineuse, Bolitophila .

2. Mécanismes biochimiques de la photogenèse

À la fin du siècle dernier, le physiologiste lyonnais Raphaël Dubois reçoit de la Jamaïque quelques pyrophores. Il prélève des organes lumineux, les broie dans un mortier avec un peu d’eau froide. À condition de ne pas être privé d’oxygène, le broyat émet une vive lueur qui persiste plusieurs minutes, puis décline. L’expérience est recommencée, mais en effectuant le broyat dans de l’eau chaude: la luminescence est alors totalement inhibée. Cependant, Dubois a l’idée d’ajouter un peu de l’extrait à l’eau chaude à la préparation maintenant sombre qui avait été traitée par l’eau froide; la luminescence est ranimée d’une manière spectaculaire. Dubois conclut que la réaction lumineuse implique deux produits. L’un, thermostable, la luciférine , n’est présent qu’en quantité limitée, ce qui explique le déclin de la réaction dans l’eau froide. L’autre, la luciférase , est détruit dans l’extrait à l’eau chaude qui préserve, par contre, la luciférine.

Ce test «luciférine-luciférase» a été la clef des recherches biochimiques sur la luminescence pendant plusieurs décennies. Il s’est révélé positif dans le cas des lucioles, des cypridines, de la pholade, et formellement négatif dans d’autres. La luciférine se combine avec la luciférase; l’ensemble réagit avec l’oxygène pour former un complexe oxydé; la luciférine convertie émet un photon. On connaît la structure chimique des luciférines chez quelques organismes lumineux.

Divers systèmes luminescents

Les réactions biolumineuses connues peuvent être rangées en cinq catégories (Hastings).

Oxydation de la luciférine

Le meilleur exemple de réactions d’oxydation de la luciférine est celui de Cypridina , intensément étudié au Japon (Nagoya). La luciférase, purifiée, a un poids moléculaire de 50 000. La luciférine, dont la structure est totalement élucidée, a pour formule brute C²²H²⁷⁷.

L’oxydation de la luciférine catalysée par la luciférase (E) peut s’écrire selon les réactions (1). La lumière est probablement émise par l’oxyluciférine, liée à l’enzyme.

Des réactions d’oxydation de ce type ont été retrouvées chez l’Annélide Odontosyllis et le Mollusque Latia ; mais les luciférines sont totalement différentes. Par contre, chez les Poissons Apogon et Parapriacanthus , on a découvert une luciférine identique à celle de Cypridina . Mais elle provient peut-être simplement de Cypridina ingérées.

Activation de substrat suivie d’une oxydation

Dans les cas d’activation de substrat suivie d’une oxydation, le composé actif, que l’on peut isoler des organes lumineux, est un précurseur du substrat; la réaction comporte donc une étape préalable à celle de l’oxydation. Les lucioles, qui peuvent être capturées en nombre considérable, ont permis l’étude approfondie de ce mécanisme qui est connu aussi chez le Cœlentéré Renilla . En 1947, McElroy prouvait que leur réaction lumineuse implique non seulement de la luciférine, de la luciférase et de l’oxygène, comme l’avait montré Dubois, mais encore de l’ATP en présence d’ions Mg. Cette découverte connut un grand retentissement, au moment où le rôle énergétique de l’ATP commençait à apparaître fondamental dans maints processus vitaux, à commencer par la contraction musculaire. Mais l’ATP ne constitue pas la source d’énergie de la luminescence. Avec la luciférase E de la réaction (2), il se fixe sur la luciférine LH² par un transfert de son adényle, ce qui donne lieu à la formation d’un adényl-lucyféryle et à l’élimination de pyrophosphate. L’oxygène intervient dans la deuxième phase de la réaction, où L est la déhydroluciférine.

Ces réactions sont identiques chez tous les Coléoptères étudiés à cet égard et la luciférine, dont la structure est élucidée, est la même (formule 3).

La couleur de la lumière émise diffère cependant suivant les espèces et parfois les sexes. Les Phrixothrix ont même des lanternes bicolores.

Cette variabilité se révèle due à des différences de structure ou de conformation stérique des luciférases, liées à la molécule émettrice.

Réduction suivie d’une oxydation

La réduction suivie d’une oxydation a été très étudiée chez les champignons et surtout les bactéries. La réaction (4) de ces dernières implique, in vitro , deux étapes, catalysées par des enzymes spécifiques.

La flavine mononucléotide réduite peut être considérée comme le substrat ou luciférine. Il est possible que son oxydation, catalysée par la luciférase, aboutisse à la formation de FMN dans un état excité.

Les aldéhydes à longue chaîne ont un effet marqué sur le rendement quantique de la réaction lumineuse. Leur mode d’action est mal élucidé.

Peroxydation

Le premier système lumineux connu qui soit sensible aux peroxydes est celui qu’on a isolé du Prochordé Balanoglossus . Il implique une luciférine, une luciférase et H²². Ici la luciférine peut être expérimentalement remplacée par des composés chimioluminescents tels que le luminol ou le pyrogallol, et la luciférase par diverses peroxydases.

Systèmes préchargés

Les composés «préchargés» que l’on peut isoler de certains systèmes résultent sans doute de réactions enzymatiques. Mais ils sont capables de libérer de l’énergie photonique sans réaction chimique. Cette décharge peut être provoquée par un simple abaissement de pH dans le cas des «scintillons» de Péridiniens ou de la photoprotéine des Euphausiacés, et par des ions calcium dans le cas de l’aequoréine isolée des méduses (Shimomura et F. H. Johnson).

Problèmes généraux

Ces divers systèmes biochimiques posent de nombreux problèmes, en particulier ceux des mécanismes d’actions enzymatiques.

La question de la régulation des réactions, celle de la réutilisation de la même molécule d’enzyme dans plusieurs réactions successives ont été particulièrement étudiées dans le cas des bactéries et des lucioles. Chez les Coléoptères, le produit de l’oxydation photogène (E 漣L 漣O de la réaction 2) reste étroitement lié à la luciférase. L’inhibition peut cependant être levée par du pyrophosphate, qui résulte de la réaction (1): il réagit avec E 漣L 漣O et libère de la luciférase. Mais ce mécanisme n’est sans doute pas le seul à jouer.

Dans tous les systèmes étudiés de près (sauf les systèmes préchargés), l’espèce émettrice est couplée à l’enzyme. Les luciférases ont donc la propriété peu commune et extrêmement intéressante de créer des états électroniquement excités.

Ce sont les particularités de ces actions enzymatiques qui peuvent expliquer les rendements quantiques élevés de la luminescence vivante par rapport aux autres formes de chimioluminescence.

3. Structure des organes lumineux

L’étude histologique comparée des organes lumineux (pl. II) mène à une première distinction fondamentale, qui n’est pas toujours aisée. Un premier type d’organe lumineux comporte des cellules glandulaires spécialisées dans l’élaboration des produits nécessaires à la luminescence, leur stockage et éventuellement le contrôle de leur réaction. Parmi les organes glandulaires, certains sécrètent un mucus lumineux dans le milieu extérieur; à cette luminescence extraglandulaire s’oppose la luminescence intraglandulaire , voire intracellulaire .

Un second type groupe des organes hétérogènes, qui hébergent une importante population de bactéries symbiotiques , responsables de la luminescence. Autour des éléments photogènes, qu’ils soient bactériens ou glandulaires, des structures très spécialisées peuvent exister: écrans pigmentaires, réflecteurs, lentilles, filtres, condenseurs... Ces dispositifs dioptriques n’ont qu’un rôle physique sur la lumière, une fois celle-ci produite.

Quelques exemples peuvent illustrer ces types d’organisation variés.

Cellules glandulaires

La Pholade a cinq régions lumineuses; les plus développées forment deux cordons longitudinaux, à l’intérieur du siphon. Les coupes histologiques montrent deux catégories bien distinctes de cellules glandulaires qui débouchent par de longs collets entre les cellules ciliées de l’épithélium de revêtement. Il n’existe aucune structure dioptrique. Lorsque l’animal est perturbé, les produits de sécrétion accumulés dans les cellules glandulaires sont émis dans la cavité du siphon; mélangés, en présence d’eau, par les battements ciliaires, ils forment le mucus lumineux.

Des glandes mixtes très comparables aux précédentes, qui donnent lieu aussi à une luminescence extraglandulaire, existent chez des Annélides (Chaetopterus ), le balanoglosse, etc. L’Ostracode Cypridina possède, lui, deux glandes distinctes qui s’ouvrent près de la bouche et dont les produits, mélangés, constituent un filament muqueux lumineux laissé par le crustacé en fuite. On considère qu’une glande sécrète la luciférine et l’autre la luciférase.

Le compartimentage des produits nécessaires à la réaction lumineuse est réalisé d’une manière toute différente par les Annélides Polynoïnés (Lagisca , Acholoë ), dont la luminescence est typiquement intracellulaire. Dans les élytres, les zones lumineuses ne comprennent qu’un type cellulaire, à l’exclusion de tout tissu à rôle dioptrique. Les photocytes sont des cellules épidermiques modifiées. Plus grands que les cellules banales du tégument, ils contiennent de nombreux grains acidophiles, d’une prodigieuse ultrastructure paracristalline en «cotte de mailles». Le motif est réalisé par des microtubules ondulés, de 20 nm de diamètre, forme spécialisée du réticulum endoplasmique. La paroi membranaire des microtubules sépare deux produits différents; on peut imaginer qu’ils réagissent lumineusement, à la suite d’un changement de perméabilité membranaire, et la réaction se développe sur des surfaces considérables par rapport au volume des grains.

Les photophores d’Euphausiacés sont glandulaires. Mais, à l’opposé des exemples précédents, le développement des structures dioptriques y est considérable (pl. II). Une coque rouge, sphérique, le réflecteur, délimite les photophores. Elle abrite des cellules glandulaires de deux types, disposées radialement. La partie centrale est occupée par un dôme constitué de faisceaux de baguettes creuses, qui jouent sans doute le rôle de tubes conducteurs de lumière ou «guides d’ondes». Ce dôme coiffe une grande lentille ou cristallin, aux contours admirablement définis, rigoureusement symétriques par rapport à l’axe optique et morphologique. La courbure de cette lentille est modifiée par la constriction de l’anneau lamellaire qui l’entoure. Distalement, des cellules glandulaires forment un ménisque divergent qui obture le photophore. Celui-ci reçoit une importante innervation et baigne dans un sinus sanguin délimité par le tégument, localement transparent et bombé comme une cornée.

Des photophores glandulaires à structures dioptriques très élaborées existent aussi chez certains Téléostéens Stomiatoïdés tels Chauliodus ou Argyropelecus . Les photophores sont aussi délimités par un réflecteur, extérieurement doublé d’une couche pigmentaire opaque. Les cellules lumineuses appartiennent à deux types, groupés en massifs distincts. Une lentille, sertie par un anneau lamellaire, coiffe distalement l’organe. Cependant, l’étude comparée des photophores d’autres Stomiatoïdés (tous les genres de cette super-famille sont lumineux) révèle une large variabilité. Les organes lumineux de Gonostoma , par exemple, n’ont qu’une catégorie de cellules glandulaires, dont le produit de sécrétion se déverse par un canal dans le milieu extérieur. Dans d’autres genres, le canal est obturé, puis disparaît. Ses cellules deviennent corrélativement sécrétrices et l’on suit, dans des détails cytologiques, les étapes de cette spécialisation qui accompagne le passage de la modalité extraglandulaire à la modalité intraglandulaire de la bioluminescence.

Les Coléoptères lumineux jalonnent aussi une remarquable ligne évolutive, justifiée par une indiscutable homologie. La luminescence de tous les Coléoptères étudiés à cet égard résulte de la même réaction chimique, de la même molécule de luciférine.

Chez Phengodes , les cellules lumineuses, géantes, sphériques, sont groupées en amas mais isolées les unes des autres (cf. planches en couleurs). Elles ne reçoivent aucune innervation. Leur cytoplasme contient deux types d’inclusions: les unes, fluorescentes, sont bourrées de luciférine. Les photocytes de Diplocladon ont les mêmes particularités cytologiques, mais ils sont jointifs et forment une bande de tissu lumineux. Cette bande devient un parenchyme épais chez les vers luisants; des trachées y pénètrent. Avec les lucioles, capables de contrôler leurs émissions, l’architecture est rigoureuse. Les photocytes oblongs sont disposés en rosettes autour des troncs trachéens régulièrement espacés. De curieuses cellules, dites trachéennes terminales, coiffent les deux extrémités de chaque photocyte. Les ramifications des trachées et les nerfs y aboutissent.

On y retrouve donc, dans toute la série des Coléoptères lumineux, une pièce constitutive fondamentale: le photocyte . L’agencement, l’apport d’oxygène et l’innervation se perfectionnent des Phengodes aux lucioles.

Les organes lumineux des Diptères diffèrent radicalement de ceux des Coléoptères. Chez Platyura , d’énormes cellules (800 猪) élaborent un composant de la bioluminescence suivant un extraordinaire procédé cytologique: le bourgeonnement d’un feuillet des membranes mitochondriales.

Bactéries symbiotiques

La luminescence due à des bactéries symbiotiques est bien représentée chez les Téléostéens. L’escha des Ceratidés, portée par un filament pêcheur, les photophores sous-oculaires des Anomalops et l’anneau lumineux périœsophagien des Leiognathus ont tous, en dépit de situations si dissemblables, la même structure fondamentale. Les bactéries prolifèrent, en culture pure, dans des tubes glandulaires qui sécrètent le milieu de culture des symbiotes. Une abondante irrigation assure l’oxygénation. Les tubes sont enclos dans une coque constituée d’un réflecteur à cristaux de guanine et d’une couche pigmentaire, rigoureusement semblables à ceux qui existent dans les photophores glandulaires d’autres Poissons (Stomiatoïdés entre autres).

Problèmes généraux

Ces quelques exemples de structure confirment la disparité de la bioluminescence. Les modalités d’élaboration et de contrôle des produits nécessaires aux réactions lumineuses se révèlent très diverses. Ce n’est que dans certains cas limites, tels ceux des Coléoptères et des Stomiatoïdés, que cette variabilité s’insère sur un axe évolutif.

Il faut cependant souligner les saisissantes convergences que présentent les photophores «oculiformes». De tels organes existent chez des Poissons, des Euphausiacés, des Céphalopodes, et peuvent être glandulaires aussi bien que bactériens. La disposition de leurs éléments constitutifs évoque le plan d’organisation d’un œil de Vertébré et pose le même problème crucial de corrélation évolutive.

La coque de ces photophores comporte un réflecteur. Chez les Euphausiacés, celui-ci est constitué d’une série de lames rigoureusement équidistantes; l’espace qui les sépare est de l’ordre de la moitié de la longueur d’onde émise, ce qui constitue un dispositif de miroir interférentiel. Cette même interprétation peut être formulée pour le réflecteur des Poissons: mais là, le dispositif est réalisé différemment, par des plaques de guanine, orientées, équidistantes, incluses dans des alignements de cellules conjonctives.

La lentille qui coiffe les photophores de Stomiatoïdés possède de nombreuses cellules transparentes et réfringentes, disposées concentriquement. Le cristallin des Euphausiacés, au contraire, est l’inclusion intracytoplasmique d’une seule cellule véritablement géante. Dans les deux cas, les lentilles sont serties par un anneau lamellaire, fait de cellules en lames plus ou moins écartées, qui agissent comme un mécanisme ciliaire d’accommodation. On voit donc que des composants cytologiques radicalement différents peuvent aboutir à des assemblages extraordinairement analogues, et dans des photoémetteurs et dans des photorécepteurs.

4. Contrôle et rôle des émissions lumineuses

Les bactéries, les champignons, les Phengodes luisent continuellement dans des conditions physiologiques normales. Phengodes , cependant, modifie l’intensité de sa lumière, selon un rythme nycthéméral qui persiste plusieurs jours même dans une obscurité expérimentalement prolongée. Beaucoup d’animaux, en revanche, ne réagissent lumineusement qu’à une excitation externe. C’est probablement la contraction du siphon de la pholade qui provoque la vidange des cellules glandulaires aboutissant à la formation du mucus lumineux.

La lumière inhibe souvent l’aptitude à la bioluminescence. Le cas des Péridiniens qui ne brillent que la nuit est très net à cet égard.

L’existence d’un contrôle nerveux dans l’émission est certaine chez les Euphausiacés, plusieurs Poissons à luminescence glandulaire et les lucioles. C’est probablement chez ces dernières que ce contrôle atteint son plus haut degré de précision. Les lucioles émettent en effet des éclairs dont les caractéristiques de durée et d’intensité sont spécifiquement définies: on peut identifier telle ou telle espèce par la «signature» de son signal sur l’écran d’un oscilloscope relié à un photomultiplicateur. La transmission est adrénergique.

Les bactéries lumineuses symbiotiques luisent constamment. Il est possible que l’hôte puisse faire fluctuer l’intensité de la lumière en modifiant le milieu de culture qu’il sécrète, ou l’apport d’oxygène. Mais les contrôles les plus extraordinaires sont réalisés par les deux genres de Poissons Anomalopidés qui cohabitent dans les récifs de la mer de Banda. Anomalops éteint ses photophores sous-oculaires en les faisant pivoter de 180⁰ sur leur axe, ce qui fait apparaître le fond pigmenté et opaque des organes. Photoblepharon oblitère ses feux grâce à un mécanisme tout différent, surprenant paradoxe évolutif: c’est une paupière mobile qui recouvre l’organe lumineux fixe.

Les rôles de la bioluminescence ne sont pas moins variés. Mais ce domaine du comportement reste très mal connu. L’usage des photophores comme lanterne éclairante ne peut être généralement retenu. L’intensité des émissions est toujours faible; il est douteux que les Euphausiacés, les Stomiatoïdés puissent voir les émissions de leurs propres appareils lumineux, à optique élaborée: la lumière est projetée hors du champ de vision. Il est plausible de considérer que l’escha des Cératidés, frétillant devant la gueule, comme chez la baudroie, leurre des proies. Le nuage lumineux émis par des calmars (d’autres lâchent de l’encre) ou des crevettes en cas d’alerte sert sans doute d’écran protégeant la fuite. Les élytres lumineuses qu’une Annélide Polynoïnae abandonne et la traînée vermiforme laissée par Cypridina peuvent détourner un prédateur. Chez beaucoup d’animaux bathypélagiques (poissons, crustacés) qui vivent dans une zone où pénètre encore une très faible lumière solaire, les photophores sont préférentiellement localisés ventralement. On considère qu’un camouflage «anti-silhouette» est ainsi réalisé; vu par-dessous, un animal se projette comme une ombre sur fond clair; l’allumage de ses photophores atténue le contraste. Le bénéfice procuré par la lumière reste bien souvent énigmatique dans le cas notamment des pholades et autres sédentaires, des bactéries, des champignons.

Il existe plusieurs cas où, incontestablement, les émissions lumineuses ont valeur de signaux susceptibles d’induire un comportement. Cette interprétation est probable en ce qui concerne les Myctophiidés, aux constellations spécifiques de photophores; elle est sûre chez les Syllidiens, dont la lumière émise au seul moment de la pariade oriente les danses, et est parfaitement démontrée dans le cas des lucioles: les signaux permettent la reconnaissance spécifique et sexuelle. Chaque espèce possède un ensemble signal-réponse, rigoureusement caractéristique. Un mâle de la luciole américaine, Photinus pyralis par exemple, émet un éclair. Une femelle y répond, après trois secondes de délai, d’un signal plus long. Le mâle vole vers elle, s’arrête, émet un nouveau signal dont la réponse le réoriente et poursuit ainsi son approche, comme aimanté, jusqu’à rejoindre sa partenaire. Il est aisé, avec une lampe de poche et à condition de respecter les trois secondes de délai, de leurrer les mâles. Comme les chants d’oiseaux ont leurs «patois régionaux», les signaux spécifiques des lucioles peuvent varier d’une vallée à l’autre. Ces différences contribuent à l’isolement et sont probablement un des facteurs majeurs de la spéciation.

Mais tout porte à croire que l’utilisation de la lumière comme signal de reconnaissance est d’acquisition récente chez les Coléoptères. Les vers luisants mâles sont attirés par les lumignons fixes des femelles. Chez Zarhipis ou Phengodes , cependant, la lumière ne semble jouer aucun rôle dans l’attraction des mâles ailés. Des expériences analogues à celles que Fabre effectua sur le Bombyx démontrent au contraire l’importance des odeurs. Les photocytes sont toutefois identiques à ceux des lucioles et la réaction chimique est la même. On doit donc conclure, dans ce cas, que la fonction lumineuse préexiste à son usage.

À l’autre extrémité de cette évolution des Coléoptères lumineux, les lucioles synchrones réunies sur un arbre émettent leurs flashes de «concert» toute la nuit; la signification de ce comportement n’est pas totalement élucidée. Les régulations qu’il implique sont d’une extrême acuité. Les Pteroptyx malaccae du Siam, par exemple, émettent leurs éclairs à raison d’un par seconde (rythme dépendant d’ailleurs de la température), et la marge de synchronisme entre individus ne dépasse pas trois millisecondes. Cette précision force à rejeter l’hypothèse selon laquelle les lucioles suivraient les indications d’un «chef d’orchestre». Des mesures électrophysiologiques ont démontré en effet qu’entre un stimulus visuel ou un stimulus électrique appliqué sur la chaîne nerveuse et la réponse lumineuse de la lanterne, le temps de latence est au moins de 40 millisecondes. En outre, le dépouillement d’enregistrements parallèles de deux lucioles synchrones montre qu’il existe, dans d’étroites limites de tolérance, un constant ajustement du synchronisme. L’animal en retard accélère le rythme de ses émissions sur plusieurs cycles jusqu’à prendre de l’avance et ralentit alors. Dès que le contact visuel entre les animaux est interrompu, le synchronisme se détériore. On est donc amené à considérer que chaque individu participant au «concert» lumineux synchrone est capable de mémoriser les caractéristiques rythmiques de sa précédente émission, ainsi que celles de l’animal voisin, de comparer ces deux données et de modifier en conséquence la prochaine émission.

5. Signification du phénomène

Par sa disparité même, la bioluminescence touche aux problèmes biologiques les plus variés. Elle permet souvent de les aborder d’une manière privilégiée.

Dans le domaine cytologique, les organes lumineux présentent d’extraordinaires particularités: la lentille intracytoplasmique des Euphausiacés, les mitochondries élaboratrices de Platyura , les microtubules paracristallins des élytres de Polynoïnae ont été brièvement évoqués ici parmi bien d’autres exemples remarquables. Les modalités cytologiques d’élaboration, de stockage, de mise en présence de produits réactifs peuvent être directement étudiées sur des photocytes, grâce à leur traduction lumineuse.

Les systèmes photogènes offrent aux biochimistes des possibilités uniques d’analyse de mécanismes d’action enzymatique: la structure et la conformation stérique de l’enzyme associée à la molécule émettrice conditionnent la couleur de la lumière émise.

Actuellement, le dosage de l’ATP est couramment effectué au photomètre, en présence d’extraits de lucioles, et celui du calcium par son action sur l’aequoréine.

Dans le domaine physiologique, les organismes lumineux, encore fort mal exploités, posent avec une netteté exceptionnelle des problèmes de rythmes, lents ou brefs, de contrôle hormonal ou nerveux, et de régulation. L’étude sémantique des signaux lumineux constitue l’un des domaines les plus prometteurs des communications animales.

Ces différentes recherches feront sans doute progresser aussi une conception d’ensemble de la bioluminescence. Actuellement, la disparité des réalisations biolumineuses conduit à admettre leur origine polyphylétique. Et pourtant, le phénomène photogenèse est trop répandu pour qu’on ne s’efforce pas de lui trouver une «raison d’être» fondamentale.

J. W. Hastings insiste sur la possibilité d’une fonction proprement biochimique de la bioluminescence, qui mènerait, dans tous les cas, à la formation d’un oxydant de haute énergie, peut-être un oxygène singulet excité.

W. D. McElroy et H. H. Seliger ont imaginé que les premiers organismes vivants étaient anaérobies. Lorsque des traces d’oxygène apparurent sur Terre, elles furent toxiques; la bioluminescence fut le moyen de réduire cet oxygène, la lumière n’ayant aucun rôle. Le mécanisme, rendu désuet lorsque les organismes se mirent à participer de l’air autant que de l’eau, n’en fut pas moins inscrit dans les potentialités adaptatives. Il resurgit chez les animaux les plus divers, se maintint et se plia aux contraintes des milieux peu à peu explorés, des cohésions spécifiques et sociales. Conditions et adaptations si variées, si éloignées des impératifs originaux qu’il est sans doute vain de chercher actuellement une signification commune aux phénomènes photogènes.

Encyclopédie Universelle. 2012.